Муромский мужской Благовещенский монастырь основан в 1553 г. царем Иваном Васильевичем Грозным на месте храма во имя Благовещения, поставленного, по преданию, родоначальником муромских князей Ярославом Святославичем. Именно здесь была установлена привезенная им из Киева древняя греческая икона Богоматери, получившая название Муромской.
Муромский Благовещенский мужской монастырь возник из скромной деревянной церкви Благовещения Пресвятой Богородицы. Ее сооружение церковное предание приписывает святому благоверному князю
Константину (Ярославу) Святославичу — сыну Черниговского князя Святослава, внуку великого киевского князя Ярослава Мудрого.
Согласно церковному сказанию, жители Мурома долгое время исповедовали языческую религию, обожествлявшую силы природы. Прослышав об этом, князь
Константин выпросил у своего отца Муром себе в удел, чтобы обратить жителей города в христианскую веру. В этом богоугодном деле ему помогали сыновья
Михаил и
Федор. Муромские язычники, не желая принимать князя, убили его младшего сына
Михаила. Пораженные чудесным знамением от иконы Божией Матери, названной впоследствии Муромской, они раскаялись в своем злодеянии, и приняли крещение в водах озера Кстово, находившееся неподалеку от города.
В 1616 году монастырь разорили поляки, расхитив многие реликвии, пожалованные Иваном Грозным. Новые «государевы милостыни» помогли восстановить обитель. Собор был перестроен заново. В 1652 г. к нему был пристроен придел Иоанна Богослова. В конце XVII столетия рядом с Благовещенским храмом воздвигли высокую шатровую колокольню.
В 1655 г. вместо деревянной надвратной церкви во имя первомученика архидиакона Стефана построили скромный каменный храм того же наименования.
9 июня 1792 г. монастырь сильно пострадал от большого пожара, уничтожившего весь город. В 1797 г. в Благовещенском храме был устроен новый барочный иконостас, сохранившийся в своем первозданном виде до сего дня.
В 1812 г. вокруг монастыря возвели каменную ограду с угловыми башнями. В 1828 г. построили каменный одноэтажный келейный корпус. В 1900 г. - каменный двухэтажный дом игумена, завершивший формирование архитектурного облика Благовещенского монастыря.
Война 1812 года соединила скорбь и радость в сердцах муромских жителей. Незадолго до сдачи Москвы Наполеону чудотворные иконы Владимирской и Иверской Божией Матери были вывезены из столицы в Муром.
Благовещенский монастырь был закрыт в 1919 г. Братия поселилась в городе, продолжая служить в соборе. 22 мая 1923 г. произошло вскрытие мощей св. благоверных князей
Константина, Михаила и
Федора, после чего они были перевезены в музей, где находились до января 1989 г. Последний настоятель монастыря схиархимандрит Михаил был арестован и подвергнут репрессиям в конце 1930-х гг. В 1940 г. собор закрыли, но два года спустя вновь открыли, уже как приходской храм.
В 1945-1946 гг. в нем служил иеромонах Пимен (Извеков) — будущий Патриарх всея Руси. До 1991 г. Благовещенский собор оставался единственным действующим храмом в городе.
В сентябре 1991 г. указом святейшего Патриарха и Священного Синода в древней Благовещенской обители возобновилась иноческая жизнь.